NEUROLOGÍA CLÍNICA

BASES NEUROFISIOLÓGICAS DE LAS OSCILACIONES CEREBRALES

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BASES NEUROFISIOLÓGICAS DE LAS OSCILACIONES CEREBRALES

INTRODUCCIÓN

En el presente capítulo nos centraremos en la electroencefalografía (EEG) y la  magnetoencefalografía (MEG), por su máxima sensibilidad a las oscilaciones cerebrales. Estas señales electromagnéticas constituyen índices directos de la actividad neuronal, ya que están originadas por las propias neuronas, a diferencia de otras señales indirectas, como las hemodinámicas, que reflejan cambios vasculares que se producen para garantizar el soporte metabólico a las neuronas activas.

El electroencefalograma, encefalograma o EEG, es una prueba que se usa para estudiar el funcionamiento del sistema nervioso central, concretamente de la actividad de la corteza del cerebro. Consiste esencialmente en registrar mediante electrodos especiales las corrientes eléctricas que se forman en las neuronas cerebrales, y que son la base del funcionamiento del sistema nervioso. Gracias a él se pueden diagnosticar alteraciones de la actividad eléctrica cerebral que sugiera enfermedades como la epilepsia, la narcolepsia o demencias, entre muchas otras. También es una prueba imprescindible para certificar una muerte en paciente en coma.

Desde el siglo XIX ya se realizaban experimentos en los que se detectaba las corrientes eléctricas del cerebro de monos, pero se necesitaba abrir el cráneo para su estudio. Con el tiempo, los electrodos mejoraron y ya detectaban la actividad cerebral a través del cráneo. En 1920 el doctor alemán Hans Berger comenzó sus estudios de encefalografía en humanos, lo que supuso una revolución en el campo de la neurología y la psiquiatría.

 

El EEG es la señal que más tiempo lleva proporcionándonos información sobre el funcionamiento del cerebro humano. Los primeros registros EEG en humanos sobre los que se tiene noticias los llevó a cabo, en 1929, Hans Berger. Este investigador describió también dos tipos importantes de actividad cerebral espontánea, las ondas alfa y beta, que se describirán en profundidad en el apartado «Tipos de oscilaciones cerebrales» (para más datos históricos sobre el EEG, v. Niedermeyer, 19931). El registro de la señal MEG tiene un desarrollo relativamente reciente debido a que las pequeñas corrientes eléctricas neuronales del cerebro generan campos magnéticos extremadamente débiles (del orden de 100 a 1.000 femtoteslas [fT]; fem- to = 10-15), muy difíciles de registrar. Los primeros registros biomagnéticos en seres humanos fueron realizados en el corazón, que emite campos magnéticos mucho más potentes, por Baule y McFee en 1963. Los registros MEG tuvieron que esperar al desarrollo de los dispositivos superconductores de interferencia cuántica (SQUID). Este importante paso se produjo en 1970 de la mano de Cohén, Edlesack y Zimmerman. El propio Cohén registró dos años más tarde el primer MEG.

EEG y MEG registran la actividad electromagnética asociada al funcionamiento neuronal mediante electrodos (en el primer caso) y sensores de magnetismo (en el segundo). El registro EEG requiere la colocación de electrodos en el cuero cabelludo, y el empleo de un número cada vez mayor ha extendido el uso de los gorros de registro. El material de los electrodos debe ser un buen conductor, por lo que se recurre a metales poco activos químicamente para evitar reacciones irritativas o alérgicas: estaño, plata, platino, oro, etc. Es importante indicar que no basta con colocar el electrodo sobre la piel para obtener un registro. La capa externa de la piel (epidermis) cuenta con importantes obstáculos para el paso de la corriente eléctrica, como células muertas, suciedad o grasa. Estos obstáculos incrementan la resistencia eléctrica (o impedancia si, como es habitual, se mide utilizando una corriente alterna) e impiden un buen registro. Para atenuarla, suele procederse a limpiar bien la piel y frotarla o rasparla ligeramente para desprender las células muertas, y, a continuación, aplicar un gel electrolítico entre el electrodo y el cuero cabelludo para incrementar el contacto entre ambas superficies y favorecer la conductividad eléctrica. 

 

Los campos magnéticos generados por el cerebro no resultan afectados por los tejidos que lo rodean (meninges — con sus diversas subcapas—, cráneo, cuero cabelludo), y afloran al exterior sin distorsiones. Por esta razón, los sensores o detectores de actividad MEG no contactan siquiera con el cuero cabelludo, con lo cual resulta más cómoda para el sujeto que el EEG (no debe rasparse el cuero cabelludo ni aplicar sobre él gel electrolítico). Como se ha indicado, las pequeñas corrientes eléctricas neuronales generan débiles campos magnéticos, que son los que la MEG registra. Es interesante indicar que esta asociación electricidad-magnetismo se produce también en sentido contrario: los campos magnéticos producen cambios en las corrientes eléctricas que lo atraviesan. Este fenómeno, conocido como inducción magnética, es la base del registro MEG. Así, los magnetómetros y gradiómetros (sensores habitualmente empleados para detectar la señal MEG) consisten en un anillo (en el primer caso) o más (en el segundo) de material conductor por el que se hace pasar una corriente eléctrica, que variará en función de la intensidad y la localización del campo magnético circundante. Estos dos tipos de sensores forman parte de los SQUID, ya mencionados, que consisten básicamente en magnetómetros o gradiómetros que, al estar constituidos por un metal superconductor, son capaces de detectar campos magnéticos de intensidad extremadamente pequeña3. Para conseguir que el metal de los detectores sea superconductor, se enfría a —269°C (los metales aumentan su conductividad a medida que disminuye su temperatura) empleando helio líquido. 

 

Por tratarse de señales muy débiles, tanto la señal EEG como la MEG deben someterse a una intensa amplificación para poder tratarla y analizarla. El problema de la amplificación es que no discrimina qué es señal y qué es ruido, por lo que suele recurrirse al empleo de filtros que atenúen las interferencias. Los filtros pueden ser analógicos, que forman parte del sistema de amplificación y actúan durante el propio registro, y/o digitales, que consisten en algoritmos matemáticos que se aplican, a posteriori, sobre la señal ya digitalizada y almacenada (para más información sobre el funcionamiento de los filtros, v. Ca- rretié, 20014). La aplicación de los filtros es una cuestión especialmente delicada a la hora de estudiar la frecuencia del EEG/MEG. Así, si bien son muy eficaces y recomendables para atenuar el ruido presente en los registros (tanto de origen externo [telefonía móvil, señal de sector, wi-fi, etc.] como de origen interno [actividad muscular, ocular u otras señales fisiológicas]), pueden también eliminar parte de la señal. La apertura máxima de la banda de frecuencias que los filtros analógicos dejarán pasar, o incluso la desconexión total de dichos filtros, pueden interesar en los estudios sobre frecuencia de la señal EEG/MEG.


ORIGEN DE LA SEÑAL EEG/MEG


El origen de la actividad electromagnética que se registra en el cuero cabelludo se sitúa en las corrientes eléctricas que provocan las neuronas activas. No obstante, no toda la actividad neuronal contribuye en la misma medida a la señal EEG/MEG que podemos captar desde el exterior del cuero cabelludo. En primer lugar, un importante factor que afecta de forma diferencial a ambas señales es el tipo de potencial eléctrico activado en cada neurona. Así, el funcionamiento de las neuronas genera un intercambio de iones, a través de la membrana celular, con el medio extracelular, con lo que se generan dos tipos de potenciales eléctricos. Los potenciales postsinápticos se producen en las dendritas cuando se recibe información de neuronas vecinas, y los potenciales de acción se generan en el axón para enviar información a otras neuronas. Los primeros son más duraderos y, por tanto, pueden coincidir temporalmente en varias neuronas. Esta sincronía es clave para que los potenciales puedan detectarse en el cuero cabelludo: la actividad eléctrica de una sola neurona es demasiado débil para ser detectable desde el exterior. Los potenciales de acción, en cambio, aunque más potentes, son más breves, y su sincronización resulta más improbable. Además, el cráneo y los tejidos neural y glial que rodean a las células que producen el potencial de acción son malos conductores, y actúan como filtros de paso bajo, suprimiendo la actividad de alta frecuencia típica del potencial de acción. En consecuencia, tanto EEG como MEG registran fundamentalmente actividad postsináptica. 

 

Por otra parte, otro factor importante que afecta de manera diferencial a la señal EEG/MEG es la tipología y disposición abierta o cerrada de las neuronas. Por su estructura y disposición, las neuronas piramidales de la corteza cerebral (descritas por primera vez por Santiago Ramón y Cajal; reciben su nombre de la forma cónica o piramidal de su cuerpo celular) parecen ejercer un papel predominante en la señal EEG. En efecto, la disposición abierta de las neuronas piramidales corticales favorece la potenciación mutua de las corrientes iónicas, frente a la disposición cerrada de otros tipos de neuronas y también de las neuronas piramidales presentes en núcleos sub-corticales como la amígdala, que conlleva la cancelación mutua de corrientes (fig. A). Es decir, tanto EEG como MEG registran sobre todo actividad postsináptica cortical- piramidal. Un último factor que contribuye diferencialmente a la señal EEG/MEG es la orientación de las neuronas respecto a la superficie de la cabeza, que es donde se sitúan los electrodos o sensores. Esta orientación puede ser radial (perpendicular a la superficie, como ocurre, por ejemplo, en los giros corticales) o tangencial (paralela a la superficie, como ocurre en los surcos). Las corrientes eléctricas originadas por estas distintas orientaciones neuronales tienen un efecto opuesto y complementario en EEG y MEG. Las neuronas con una distribución radial producen campos eléctricos que generan polaridades netamente positivas o negativas en el «lado superficial» de la corteza (y la polaridad contraria en el «lado interno»), y, por tanto, los electrodos EEG los detectan mejor. En cambio, los campos magnéticos producidos por estas neuronas radiales (los campos magnéticos son perpendiculares a la corriente eléctrica) son más difíciles de detectar por los sensores MEG puesto que pueden no alcanzar el cuero cabelludo (fig. B). En conclusión, tanto EEG como MEG registran fundamentalmente actividad postsináptica cortical/piramidal. En el primer caso, la contribución de las corrientes radiales es mayor que la de las tangenciales; en la señal MEG ocurre lo contrario.

 

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Figura A. Representación esquemática de una estructura neuronal de campo abierto y otra de campo cerrado. Adaptado de Carretié (2011)

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Figura B.  A) Un dipolo en un surco cortical genera un campo magnético detectable desde el exterior. B) Un dipolo en un giro cortical genera un campo magnético indetectable. Adaptado de Carretié (2011).

NATURALEZA RITMICA DE LA SEÑAL EEG/MEG


El cerebro presenta una actividad constante, ya sea durante la vigilia o durante el sueño (e incluso durante la anestesia profunda), y en presencia o ausencia de estimulación evidente. Esta actividad permanente, que suele denominarse actividad cerebral espontánea, se manifiesta como una señal rítmica claramente visible tanto en el registro EEG como en el MEG. La concepción actual es que la actividad cerebral espontánea refleja un balance dinámico entre la excitación y la inhibición de diferentes circuitos que provoca oscilaciones en zonas más o menos amplias del cerebro. En efecto, la arquitectura de la neo- corteza y de otras áreas cerebrales presenta interconexiones de carácter local, pero también de carácter distante. En este sentido, la actividad espontánea refleja un proceso de automodulación cortical que consiste básicamente en inhibir la propagación, en determinadas áreas, de la actividad excitatoria provocada por un estímulo. Sin inhibición, la actividad excitatoria causada por cualquier estímulo se propagaría a lo largo de toda la red neuronal y provocaría una confusión de señales entremezcladas. Las intemeuronas inhibitorias, con su actividad rítmica, aseguran que la información causada por el estímulo llegue al sitio correcto del cerebro sin que se propague a otros. El concepto de actividad cerebral espontánea, relativamente antiguo, tiene una estrecha relación con el de actividad cerebral de reposo (resting state activity), descrito en fechas más recientes en el ámbito de la resonancia magnética funcional. La actividad cerebral de reposo también está presente en ausencia de estimulación y perdura en los sujetos anestesiados. 

Como cabría esperar, esta actividad rítmica constante, automoduladora, debe adaptarse al nivel de estimulación y del procesamiento de dicha estimulación. De hecho, la rit- micidad que caracteriza tanto a la señal EEG como a la MEG puede presentar distintos valores de frecuencia (ciclos por segundo), dando lugar a distintos tipos de osciladores cerebrales que se describirán en el siguiente apartado. El patrón rítmico del EEG/MEG refleja el grado de sincronización en la actividad de las neuronas, más que la frecuencia con la que se activa cada neurona individual.

Cuanto más sincronizada es dicha actividad, mayor es la suma de la actividad eléctrica de diversas neuronas, es decir, más amplia es la señal que llega a la superficie del cuero cabelludo. Una baja sincronía implica actividades eléctricas diferentes entre las neuronas (desfase), y la señal EEG captable desde el cuero cabelludo es de menor amplitud y mayor frecuencia. En términos muy generales, y aunque existen excepciones importantes, una menor sincronía (y, por tanto, una mayor frecuencia en el EEG/ MEG), tiende a asociarse con un mayor nivel de estimulación y de procesamiento neural de dicha estimulación. Existe un consenso amplio en el sentido de que el tálamo, que recibe toda la información sensorial (a excepción de la olfativa) y envía axones a toda la corteza, es quien marca el ritmo cerebral. No obstante, carecemos aún de una explicación unánime sobre el mecanismo preciso por el que las neuronas talámicas controlan los ritmos cerebrales. De acuerdo con diversos autores, las neuronas ta- lamocorticales (neuronas talámicas con proyecciones corticales) son las que actúan de marcapasos enviando fibras excitatorias (glutamatérgicas) a la corteza y recibiendo, a modo de retroalimentación —haciendo aumentar o disminuir la actividad de dichas fibras—, señales inhibitorias o excitatorias. Por otra parte, otras propuestas, como la teoría del núcleo reticular, sugieren que son las neuronas del núcleo reticular del tálamo las que actúan como marcapasos liberando el neurotransmisor inhibitorio GABA de forma rítmica hacia las neuronas del tálamo dorsal y de la parte rostral del tronco del cerebro (para más detalles sobre ambas propuestas, v. Bucci y Galderisi, 2011). No parece existir una incompatibilidad entre ambas propuestas, por lo que ambos mecanismos podrían contribuir a marcar el ritmo del cerebro.
 

TIPOS DE OSCILACIONES CEREBRALES


El primer ritmo cerebral descrito por Hans Berger, con una frecuencia aproximada de 1 0 ciclos por segundo, o 10 hercios (Hz), fue el ritmo alfa. Una observación fundamental fue que desaparecía y era sustituido por ondas más rápidas (ritmo beta) cuando el sujeto salía del estado de relajación y abría los ojos, fenómeno que se conoce como bloqueo del ritmo alfa. Siguiendo la tradición de Berger, las bandas de frecuencia descubiertas posteriormente siguieron denominándose con letras griegas. Así, las bandas de frecuencia clásicas, en orden creciente, son delta (1-4 Hz), theta (4-8 Hz), alfa (8-12 Hz), beta (12- 30 Hz) y gamma (30-90 Hz). Sin embargo, como apunta Buzsáki, los bordes entre las diferentes bandas fueron trazados de manera arbitraria, como las líneas rectas que marcaron las fronteras entre los países africanos tras el reparto colonialista. El problema de esta arbitrariedad es que las oscilaciones generadas por un mismo mecanismo fisiológico en diferentes edades o en diferentes especies son, en muchas ocasiones, etiquetadas con nombres diferentes. Motivados por este problema, Penttonen y Buzsáki establecieron la hipótesis de que las diferentes bandas de frecuencia deberían estar generadas por distintos osciladores cerebrales. Asimismo, estos autores propusieron que debería existir alguna relación matemática entre sus frecuencias de oscilación. Para ello, analizaron posibles relaciones entre ritmos que habían sido empíricamente observados en la rata y, en efecto, encontraron que entre ellos existía una relación basada en una escala logarítmica natural (neperiana). A partir de la relación entre estos osciladores conocidos infirieron que debían existir, al menos, diez mecanismos cerebrales para poder cubrir todo el rango de frecuencias desde 0,05 hasta 600 Hz, aproximadamente. La tabla 1 muestra la frecuencia central y los límites de cada uno de estos osciladores cerebrales, así como la relación logarítmica existente entre ellos. Como se puede observar, las bandas de frecuencias medias se corresponden con los ritmos clásicos, con la llamativa excepción del ritmo alfa, como veremos a continuación.

 

Ritmos alfa y beta

 

Los dos ritmos inicialmente descubiertos por Hans Berger, alfa y beta, son característicos de los sistemas sensoriales (alfa) y motores (beta). Por ser el más prominente en la actividad eléctrica cerebral espontánea, es especialmente llamativa la ausencia del ritmo alfa en la clasificación de los osciladores cerebrales propuesta por Penttonen y Buzsáki. Sin embargo, para explicar dicha ausencia, hay que tener en cuenta que esta clasificación se llevó a cabo empleando un modelo animal, la rata, y que la frecuencia del ritmo theta está inversamente relacionada con el tamaño cerebral. Así, la frecuencia del ritmo theta, que en el humano se encuentra entre 4 y 8 Hz, en la rata aumenta hasta los 6-12 Hz (v. tabla 1), por lo que los límites de este ritmo podrían haber invadido la banda de frecuencia que típicamente ocupa alfa en el cerebro humano. El ritmo alfa se caracteriza por su reactividad, es decir, disminuye o desaparece al iniciarse la actividad propia de la región cerebral que lo genera (p. ej., al abrir los ojos). En ocasiones, además, presenta un efecto rebote inmediatamente después de su supresión (p. ej., tras un estímulo visual duradero). A raíz de estas propiedades se planteó, en un primer momento, que la función del ritmo alfa sería la de mantener al ralentí (en inglés, idling) las regiones sensoriales en espera de estimulación, de manera que pudieran responder con más rapidez y eficacia. Más recientemente se ha reinterpretado la función del ritmo alfa atribuyéndole un papel más activo de inhibición en el procesamiento de la información. 
 

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Se muestra la frecuencia central del oscilador, en hercios (Hz), así como los límites inferior y superior de cada uno. Los límites se muestran en función de la  frecuencia, en Hz, y también del período de la oscilación, en segundos (s) o milisegundos (ms) según la escala. Nota: e = 2,72.

Las oscilaciones alfa presentan diversas variaciones en función de la modalidad sensorial correspondiente (visual, somatosensorial o auditiva). Así, podemos hablar de una familia de ritmos alfa. El primero de ellos, y más característico, es el ritmo alfa posterior o parietooccipital, relacionado con el sistema visual, que tiene una frecuencia media de 8-12 Hz y es reactivo a la apertura de los ojos (fig. 3). El segundo ritmo de la familia alfa es el somatomotor, también conocido como precentral o rolándico. Este ritmo presenta la peculiaridad de estar compuesto por dos ondas, de aproximadamente 10 Hz (alfa) y 20 Hz (beta), lo que le confiere una forma similar a la letra griega mu, por lo que también se le conoce con este nombre (v. fig. 3). Mientras que el componente de 10 Hz tiene un origen eminentemente somatosensorial, el componente beta parece originarse en la corteza motora primaria, en consonancia con la función motora de este ritmo, como veremos a continuación. Por último, se ha propuesto la existencia de otro ritmo de la familia alfa relacionado con el sistema auditivo: el ritmo tau. Esta oscilación tiene una frecuencia media de 6 ,5-9,5 Hz, es reactivo a la estimulación auditiva y, en ocasiones, presenta un rebote de actividad tras su supresión. Es importante destacar que aunque el ritmo alfa se relaciona generalmente con los sistemas sensoriales y la actividad cerebral espontánea, en los últimos años se ha empezado a reconocer su papel en procesos cognitivos superiores, como la atención y la memoria operativa. Como el ritmo alfa para los sistemas sensoriales, el ritmo beta sería la oscilación fundamental del sistema motor. Hace más de medio siglo, Jasper y Penfield describieron su implicación en la preparación del movimiento y cómo, al igual que alfa, el ritmo beta cesaba al iniciarse el movimiento. Hoy sabemos que la potencia del ritmo beta disminuye al comenzar la ejecución motora y aumenta al detener la respuesta; es decir, está involucrado tanto en la ejecución como en la inhibición motora. Más allá de esta función motora, estudios recientes le atribuyen una función de orden superior, como origen de las señales de retroalimentación (top-down) hacia regiones de nivel inferior. Esta función se fundamenta en el origen de este ritmo en comparación con ritmos más rápidos: las ondas beta tienden a generarse en capas más profundas de la corteza (capas 5/6), desde las que se envían señales de retroalimentación hacia áreas corticales inferiores y subcorticales; mientras que las bandas de frecuencia más rápidas (p. ej., gamma) se originan en capas superficiales (capas 2/3), que proyectan desde áreas corticales inferiores hacia las superiores (procesamiento bottom-up).

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Figura 3. Ejemplos de ritmo alfa posterior y ritmo mu registrados por medio de MEG. En ambos casos, la ventana de tiempo en que estas oscilaciones se pueden observar con más claridad aparece recuadrada. El ritmo alfa, más intenso en sensores parietooccipitales, se caracteriza por presentar aproximadamente 10 ciclos en un segundo. Obsérvese cómo, tras la actividad alfa, el registro pasa a estar dominado por oscilaciones de mayor frecuencia (beta, gamma). El ritmo mu, mayor sobre sensores centrales, se compone de dos ondas, una de 10 y otra de 20 Hz, como demuestra su espectro de potencia. Esta composición de ondas le confiere su forma característica similar a la letra mu (puntiaguda en su parte superior, y más redondeada en la inferior).

Ritmo theta

 

El ritmo theta, que en humanos oscila entre 4 y 8 Hz, es especialmente prominente en el hipocampo y estructuras límbicas adyacentes, involucradas en la codificación y la recuperación de la memoria episódica y espacial. Diversos estudios realizados con ratas muestran que durante la navegación espacial, neuronas piramidales del hipocampo, denominadas neuronas de lugar, codifican localizaciones espaciales específicas. Así, a medida que el animal se va acercando al lugar codificado por una determinada neurona, sus potenciales de acción van sistemáticamente cambiando a una fase anterior del ciclo de theta, fenómeno que se conoce como precesión de fase. El ritmo theta también se ha observado en zonas de la corteza cerebral ajenas al hipocampo, generalmente asociado a tareas de memoria de trabajo. Tanto la carga de memoria de trabajo, como la capacidad para recuperar la información con éxito, modulan la potencia de este ritmo.

 

Oscilaciones gamma y ultrarrápidas Suelen considerarse oscilaciones de alta frecuencia aquéllas con una frecuencia por encima de 30 Hz. Podemos diferenciar dos bandas: la banda gamma clásica que abarca desde 30 hasta 90 Hz, y las oscilaciones rápidas y ultrarrápidas con una frecuencia superior. Se ha propuesto el término épsilon (siguiendo con la tradición de las letras griegas) para denominar las oscilaciones ultrarrápidas. Aunque el ritmo gamma se conoce desde principios del siglo pasado, no ha sido hasta hace unos años que se ha empezado a enfatizar su papel en el procesamiento cognitivo. Posiblemente, la responsable del enorme interés científico generado por el ritmo gamma ha sido la hipótesis de la correlación temporal (también conocida como hipótesis de binding). Esta teoría explica la capacidad del cerebro para integrar características sensoriales diferenciadas (p. ej., color, forma) en un percepto coherente. La clave para conseguirlo es la utilización de un código temporal, relacional: la sincronización de oscilaciones de la banda gamma. ¿Por qué gamma y no otra banda de frecuencia? Porque al tener un período de oscilación más corto ofrece una precisión temporal de milisegundos para integrar la activación sincronizada de las asambleas neuronales que codifican características separadas del estímulo. Esta hipótesis ha tenido un destacado impacto y se ha extendido a la explicación de otros procesos cognitivos que también trabajan con representaciones coherentes, como la percepción consciente, la atención selectiva o la memoria de trabajo.

 

Oscilaciones lentas Al hablar de oscilaciones lentas podemos diferenciar entre ondas delta (entre 1 y 4 Hz) y oscilaciones infralentas (por debajo de 1 Hz, correspondientes a las bandas Lento 2-419; v. tabla 1). En el cerebro adulto sano, las ondas delta son típicas del sueño profundo (también conocido como sueño de ondas lentas por esta misma razón), por lo que su identificación es clave para diferenciar las distintas fases del sueño. Por otra parte, las oscilaciones infralen- tas, con períodos de oscilación de hasta 33 s, son de más reciente descubrimiento. Hasta hace poco habían sido prácticamente ignoradas, como demuestra la costumbre de incluir un filtro analógico de paso alto de 0,1-1 Hz en los protocolos de adquisición de EEG/MEG para eliminar artefactos de movimiento. El estudio de las oscilaciones lentas ha sido impulsado por el descubrimiento de las fluctuaciones hemodinámicas infralentas (<0,1 Hz) de las redes cerebrales subyacentes a la actividad cerebral de reposo. Sin embargo, el principal correlato electrofisiológico de estas fluctuaciones hemodinámicas parece ser la variación de la amplitud de oscilaciones de la banda gamma, más que las propias oscilaciones eléctricas lentas. Las ondas infralentas, reflejo de la excitabilidad cortical general, intervendrían en el funcionamiento cerebral más bien como moduladores de otros ritmos más rápidos, con quienes mantiene una relación jerárquica, como comentaremos en el siguiente apartado.

 

PRINCIPIOS DE ORGANIZACIÓN DE LAS OSCILACIONES CEREBRALES


Recordemos que la relación entre familias de osciladores está gobernada por una relación logarítmica. Pues bien, la potencia de sus oscilaciones también lo está. En concreto, la densidad de potencia del EEG en la corteza cerebral de los mamíferos es inversamente proporcional a la frecuencia, manteniendo una relación 1/f62. Esta relación entre potencia y frecuencia, que podríamos considerar un primer principio de organización de las oscilaciones cerebrales, es la característica del ruido rosa y es también conocida como ley de potencia, el sello de los sistemas complejos. Implica que cada nuevo cómputo del sistema toma en consideración la historia pasada completa de éste, en comparación, por ejemplo, con el ruido blanco, en el que cada nuevo cálculo sería aleatorio, totalmente independiente de los anteriores. En consecuencia, podríamos decir que el cerebro, como sistema complejo que es, tiene memoria. Así, perturbaciones ocurridas en bajas frecuencias podrían provocar cambios en altas frecuencias y, como consecuencia, las oscilaciones lentas ampliamente distribuidas modularían eventos locales más rápidos.

 

Estas propiedades de los osciladores cerebrales son el reflejo de la arquitectura física de pequeño mundo de las redes neurales, que optimiza la ratio entre conexiones locales y distantes, y de la limitada velocidad de la comunicación neuronal debida a la conducción axonal y a los retrasos sinápticos. El período de oscilaci