Amigdala, CPF y especializacion hemisferica en la experiencia y expresion emocional. Parte II


Corteza prefrontal y conducta emocional

Aunque el estudio neurobiológico de la emoción se ha centrado clásicamente en estructuras subcorticales, diferentes trabajos experimentales y clínicos han asociado la corteza prefrontal humana con la emoción. En este sentido, a dicha región cerebral se le ha atribuido una función importante relacionada tanto con la experiencia como con la expresión emocional. (Borod, 1992; Damasio, 1998; Damasio y Van Hoesen, 1984; Davidson, 1995, 2003; Davidson e Irwin, 1999; Davidson, Jackson y Kalin, 2000; Phillips et al., 2003; Sánchez-Navarro, Martínez-Selva y Román, 2004). La región prefrontal es la parte más anterior de la corteza cerebral, ubicada en la parte inmediatamente anterior a la corteza motora y premotora, ocupando la porción más grande de los lóbulos frontales. Distintos autores señalan que esta corteza prefrontal se puede distinguir de las restantes regiones frontales atendiendo a diversos indicadores tales como su composición celular, su inervación dopaminérgica o sus aferencias talámicas (ver Davidson et al., 2000; Fuster, 1980; Groenewen, Wright y Uyling, 1997). En función de su topografía puede dividirse en tres regiones claramente diferenciadas (Kaufer y Lewis, 1999): prefrontal dorsolateral, órbitofrontal y medial. De estas tres regiones la corteza órbitofrontal y la medial son las que se han relacionado de uno modo más concreto con la emoción. La región orbitofrontal es una región polimodal que recibe aferencias de todas las áreas sensoriales, además de la amígdala, corteza entorrinal y circunvolución del cíngulo (Barbas, 2000). A su vez, envía proyecciones a la córteza temporal inferior, corteza entorrinal, circunvolución del cíngulo, hipotálamo lateral, amígdala, área tegmental ventral, cabeza del núcleo caudado y a la corteza motora (Kemp y Powell, 1970; Nauta, 1964; Van Hoesen, Pandya y Butters, 1975). Esta región se encuentra involucrada en la respuesta emocional particularmente cuando ésta implica contingencias aprendidas de refuerzo, constituyendo una zona de convergencia de la estimulación exteroceptiva e interoceptiva (Derryberry y Tucker, 1992; Rolls, 1986). De este modo, esta región inhibe a otras áreas cerebrales cuando un estímulo deja de predecir el refuerzo (Thorpe, Rolls y Maddison, 1983), lo que explicaría las conductas perseverativas observadas en sujetos con lesión órbitofrontal. Además, los estudios animales muestran que la lesión de la corteza órbitofrontal en monos produce una alteración del control emocional inhibitorio, incapacitándolos para cambiar su conducta cuando el significado emocional de los estímulos cambia (Días, Robbins y Roberts, 1996). Por su parte, la corteza prefrontal medial recibe proyecciones de las mismas regiones que la órbitofrontal (Barbas, 2000), aunque existen algunas diferencias. Mientras que la región órbitofrontal recibe una mayor cantidad de proyecciones amigdalinas, la región prefrontal medial recibe una mayor cantidad de aferencias hipocámpicas y una mayor cantidad de proyecciones sensoriales auditivas (Barbas, 1988, 2000; Barbas et al., 1999). Esta región, a diferencia de la órbitofrontal que estaría relacionada con el control emocional inhibitorio permitiendo el cambio de conducta en función del significado emocional de los estímulos, parece estar relacionada con la comunicación emocional, modulando los aspectos emocionales de la voz, tal y como han mostrado los estudios con monos (MacLean, 1985). Además, se ha comprobado que las neuronas del cingulado anterior responden ante la significación y la novedad de los estímulos, por lo que se le ha atribuido un papel relacionado con la tendencia a la acción (Gabriel, Sparenborg y Stolar, 1986). En general se considera que la corteza prefrontal medial es una región relacionada tanto con la experiencia como con la expresión emocional, y es crítica para el procesamiento de emociones asociadas con situaciones sociales y personales complejas (Damasio, 1997; Damasio y Van Hoesen, 1984).

Identificación de la participación la corteza prefrontal en la conducta emocional mediante el estudio de pacientes con afectación cerebral.



Puesto que la corteza prefrontal se encuentra relacionada con la emoción, la lesión de distintas localizaciones en dicha corteza conlleva la aparición de diversas alteraciones emocionales. Estudios llevados a cabo con monos, muestran que la lesión órbitofrontal produce la aparición de respuestas emocionales inapropiadas relacionadas con la comunicación con sus congéneres (Barbas, 2000), así como una disminución de la agresividad (Rolls, 1986), mientras que la lesión de la circunvolución del cíngulo (región medial) produce la eliminación del llanto por separación de la madre en monos jóvenes y altera la conducta de apego en adultos, despreocupándose del cuidado de las crías (MacLean, 1986, 1993). En humanos, se ha establecido una asociación directa entre la región prefrontal de la corteza cerebral y la emoción (Stuss y Benson, 1984; Stuss, Gow y Hetherington, 1992). Cummings (1985) señala que en función de la región prefrontal dañada se producirán diferentes alteraciones de tipo emocional. En general, se ha observado que mientras que la lesión orbitofrontal produce desinhibición, la lesión frontomedial produce acinesia y la dorsolateral apatía. Hecaen y Albert (1978) señalan que la lesión órbitofrontal produce un síndrome de desinhibición, caracterizado por un aumento de la impulsividad y la aparición de un comportamiento social inapropiado. La mayoría de estos pacientes presentan comportamientos pueriles y eufóricos, son incapaces de disfrutar de estímulos agradables, en especial cuando los refuerzos son de tipo social o intelectual, presentan una pérdida de apreciación de las normas sociales y suelen mostrar un bajo nivel de afecto, por lo que algunos autores han clasificado a estos pacientes como pseudopsicopáticos (Blumer y Benson, 1975; Damasio y Van Hoesen, 1984). De forma específica, en cuanto a la localización de la lesión orbital Chow y Cummings (1999) observaron que cuando ésta se focaliza en la porción orbital lateral los pacientes suelen presentar incontinencia emocional, impulsividad, irritabilidad, conductas de utilización y de imitación, trastornos del estado de ánimo de tipo depresivo o maníaco, y trastornos obsesivo-compulsivos. Por el contrario, cuando la lesión se focaliza a nivel orbital basal las alteraciones estarían más relacionadas con conducta antisocial, alteración en el reconocimiento de estímulos con un valor de refuerzo, alteraciones en la extinción conductual y alteraciones en sus respuestas vegetativas ante estímulos de naturaleza social, y, al igual que ocurría en la lesión orbital lateral, también presentarían incontinencia emocional e impulsividad. En relación a las lesiones de la región frontal medial, estas se han asociado con una disminución de la expresividad facial emocional, tanto fingida como espontánea, que no puede ser explicada por un trastorno motor (Borod, 1992). De este modo, se ha establecido una asociación entre la lesión bilateral de la porción anterior de la circunvolución del cíngulo y la presencia de un síndrome acinético, caracterizado por la presencia de una expresión facial neutra y una falta de movimiento y de comunicación (Damasio y Van Hoesen, 1984; Macchi, 1989). A este respecto, Chow y Cummings (1999) señalan que la lesión del cingulado anterior produce una alteración de la motivación, indiferencia, reducción del pensamiento creativo y pobre inhibición de respuesta. Por otra parte, las alteraciones emocionales producidas como consecuencia de lesiones muy localizadas en la región ventromedial se han asociado con la incapacidad para anticipar consecuencias futuras de la propia conducta. Los trabajos realizados por el grupo de Damasio (Bechara et al., 1994; Bechara et al.,; Bechara et al., 1997; 1996Bechara et al., 1999;) han mostrado que los pacientes con lesiones bilaterales de la corteza prefrontal ventromedial presentan dificultades para anticipar consecuencias futuras tanto positivas como negativas. Estos pacientes, además de mostrar un rendimiento anormal en una tarea de toma de decisiones (“Iowa Gambling Task”), también presentan una disminución de la respuesta electrodérmica provocada por la

anticipación de una elección que supone un riesgo (para una revisión ver Bechara, 2004; Bechara, Damasio y Damasio, 2000). Para explicar estos resultados se ha propuesto la “hipótesis del marcador somático”, según la cual las emociones guiarían los procesos de toma de decisiones, constituyendo la corteza prefrontal ventromedial la estructura crítica en este proceso (ver Damasio, 1994). Por último, las lesiones prefrontales dorsolaterales suelen producir una pérdida de impulso y motivación en los pacientes, presentando bajo interés e indiferencia por los estímulos y altos niveles de apatía, por lo que Blumer y Benson (1975) los han denominado pseudodepresivos. Estos pacientes muestran con frecuencia pobres estrategias organizativas, dependencia ambiental y un deterioro en el mantenimiento y cambio conductual, además de una reducción de la reactividad vegetativa (Chow y Cummings, 1999; Lee et al., 1998). En cuanto a los cambios que se producen en los índices psicofisiológicos asociados a lesiones prefrontales, se ha identificado una alteración de la activación vegetativa relacionada con estímulos emocionales. Así, la lesión en la circunvolución del cíngulo o en la corteza ventromedial produce una reducción de la respuesta electrodérmica a estímulos emocionales. En este sentido, Tranel y Damasio (1994) observaron que los pacientes con lesión bilateral frontal ventromedial presentaban respuestas electrodérmicas de menor magnitud que los sujetos normales a imágenes de contenido emocional. Sin embargo, observaron que la lesión restringida a esta sola estructura no es suficiente para producir esta alteración de la respuesta, ya que aquellos pacientes que presentaban una lesión bilateral frontal ventromedial pero que tenían preservadas la región frontal dorsolateral y el cingulado anterior no presentaban disminución de la respuesta electrodérmica. En un estudio posterior, Zahn, Grafman y Tranel (1999) comprobaron que la lesión del cingulado anterior producía una disminución de la respuesta electrodérmica provocada por estímulos de contenido emocional, mientras que los pacientes mostraban una respuesta normal ante estí mulos que carecían de contenido emocional (como tonos puros). Este resultado podría estar indicando la existencia de una disociación en las respuestas vegetativas relacionada con diferentes estructuras cerebrales en función de la complejidad y significación que los estímulos tengan para el sujeto.


Recientemente, este resultado ha sido corroborado en nuestro laboratorio (Sánchez-Navarro, Martínez-Selva y Román, 2004) en una muestra heterogénea de pacientes con lesión frontal (medial, lateral y orbital). Cuando estos pacientes se comparaban con sujetos sin daño cerebral, los primeros mostraban una reducción de la respuesta electrodérmica provocada por estímulos de contenido emocional (agradable, desagradable y neutro), mientras que la respuesta electrodérmica provocada por estímulos simples (ruido blanco) no difería de la mostrada por los sujetos de control. Otro resultado derivado de nuestro estudio fue que los pacientes no mostraron una modulación emocional de la respuesta de sobresalto. Esta ausencia de modulación se debía, principalmente, a la ausencia de atenuación de la respuesta ante imágenes de contenido agradable (a diferencia de los sujetos normales que sí presentaban dicha atenuación). Este resultado es congruente con los datos procedentes de otros estudios que sugieren que la corteza prefrontal se encuentra implicada en el procesamiento de los estímulos emocionales de valencia agradable o positiva (Lane et al., 1997b; Paradiso et al., 1999). Sin embargo, a pesar de esta ausencia de modulación de la respuesta de sobresalto, los pacientes eran capaces de etiquetar correctamente la valencia o tono afectivo de las imágenes emocionales, lo que sugiere, además, la existencia de una disociación entre la respuestas psicofisiológica y cognitiva provocadas por estímulos emocionales. Este último aspecto estaría sugiriendo que la respuesta psicofisiológica ante estímulos emocionales dependería, al menos en parte, de la integridad de las estructuras frontales, mientras que el procesamiento perceptivo y cognitivo de estos estímulos dependerían de estructuras corticales posteriores (Bradley et al., 2003; Lang et al., 1998; SánchezNavarro, Martínez-Selva y Román, 2004).


En general, los resultados obtenidos a partir de los diferentes trabajos que han relacionado las lesiones de la corteza prefrontal con la experiencia y respuesta emocional, indican que, si bien esta región interviene en dichos aspectos emocionales, es posible establecer una vinculación entre diferentes sectores prefrontales (orbital, medial y dorsolateral) y distintos tipos de manifestaciones emocionales (deshinhibición, expresión facial emocional reducida, alteraciones en la reactividad vegetativa y dificultad para anticipar consecuencias futuras).

Identificación de la participación la corteza prefrontal en la conducta emocional mediante el empleo de técnicas de registro funcional.


Los estudios realizados con técnicas de neuroimagen funcional, aunque son relativamente escasos en comparación a los llevados a cabo en muestras con pacientes con daño cerebral, han puesto de manifiesto que la región prefrontal se encuentra activa durante todos los estados emocionales, es decir, participa en los distintos aspectos emocionales con independencia de la valencia afectiva de los estímulos (Lane et al., 1997a; Reiman et al., 1997). En particular, Teasdale et al., (1999) encontraron una mayor activación de las áreas 9 (prefrontal medial), 24 y 32 (circunvolución anterior del cíngulo) de Brodmann durante la visión de imágenes de contenido emocional positivo y negativo que durante la visión de imágenes neutras, especialmente en el hemisferio derecho, sugiriendo que estas áreas se encuentran relacionadas con el procesamiento del significado emocional de los estímulos con independencia de su valencia afectiva. Sin embargo, Kesler/West et al., (2001), empleando caras con diferentes expresiones emocionales, encontraron una cierta especialización para el procesamiento de la emoción según su valencia afectiva. En concreto identificaron que el surco de la circunvolución anterior del cíngulo se activaba en mayor grado ante expresiones de felicidad, mientras que la región medial de la circunvolución frontal superior lo hacía ante expresiones de ira. No obs tante, al igual que Teasdale et al. (1999), encontraron también una mayor activación de estas estructuras en el hemisferio derecho, independientemente de la valencia afectiva de los estímulos.

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